Pestizidbelastung bei Honigbienen führt zu erhöhten Auftreten des Darmkrankheitserregers Nosema

http://www.springerlink.com/content/p1027164r403288u/fulltext.html

The finding that individual bees with undetectable levels of the target pesticide, after being reared in a sub-lethal pesticide environment within the colony, had higher Nosema is significant. Interactions between pesticides and pathogens could be a major contributor to increased mortality of honey bee colonies, including colony collapse disorder, and other pollinator declines worldwide.

Jeffery S. Pettis1 Contact Information, Dennis vanEngelsdorp2, Josephine Johnson3 and Galen Dively4

(1)   USDA-ARS Bee Research Laboratory, Beltsville, MD, USA

(2)   Department of Entomology, University of Maryland, College Park, MD, USA

(3)   Department of Toxicology, University of Maryland Baltimore, Baltimore, MD, USA

(4)   Department of Entomology, University of Maryland, College Park, MD, USA

Contact Information Jeffery S. Pettis

Email: jeff.pettis@ars.usda.gov

Received: 1 May 2011  Revised: 25 December 2011  Accepted: 31 December 2011  Published online: 13 January 2012

[B]Zusammenfassung[/B]

Der globale Rückgang von Bestäubern sind der Zerstörung ihrer Lebensräume, dem Einsatz von Pestiziden und dem Klimawandel – oder eine Kombination dieser Faktoren zugeschrieben worden. Der Bestand an von den Menschen betreuten Honigbienen, Apis mellifera, als Teil der weltweiten Bestäuber nimmt ab.

In dieser Studie haben wir Bienenvölker während drei Brutzyklen sub-letalen Dosen eines weit verbreiteten Pestizids Imidacloprid ausgesetzt und anschließend die frisch geschlüpften Bienen dem Darmparasiten, Nosema spp ausgesetzt. Die in dieser Studie verwendeten Pestizid-Dosierungen wurden unter dem Niveau gegeben, von denen bekannt war, daß sie Auswirkungen auf die Langlebigkeit oder das Verhalten bei der Nahrungssuche bei erwachsenen Bienen verursachen.

Die Nosema-Infektionen nahmen bei den mit Pestiziden behandelten Bienenvölkern signifikant zu, verglichen mit den KOntroll-Bienenvölkern. Das Ergebnis zeigt eine indirekte Wirkung von Pestiziden auf das Wachstum von Krankheitserregern bei Bienen.

Wir zeigen eindeutig eine Zunahme des Wachstums von Erregern in einzelnen Bienen in Bienenvölkern, die einem der am häufigsten verwendeten Pestizide weltweit, Imidacloprid ausgesetzt werden – aufgezogen, unterhalb der Dosierungen, die als schädlich für Bienen bekannt sind. Der Befund ist signifikant, dass einzelne Bienen mit einer nicht nachweisbaren Dosierung des Zielpestizids vermehrt Nosema hatten, nachdem sie in einem subletalen Pestizid-Umfeld innerhalb des Bienenvolkes aufgezogen wurden.

Die Wechselwirkungen zwischen Pestiziden und Krankheitserregern könnten einen wichtigen Faktor der erhöhten Sterblichkeit der Bienenvölker, einschließlich des Colony Collapse Disorder (Bienensterben) und am Rückgang anderer Bestäuber weltweit darstellen.

Schlüsselwörter: Apis mellifera – Imidacloprid – Nosema – Subletale Pestizide – Krankheitserreger

[B]Einleitung[/B]

Die Honigbiene, Apis mellifera, ist wohl der wichtigste Bestäuber von Nutzpflanzen (Klein et al. 2007). Während weltweit die von Imkern gehaltenen Honigbienen-Populationen in den letzten 50 Jahren zugenommen haben, sind die Bienenvölker-Populationen in vielen europäischen und nordamerikanischen Staaten deutlich zurückgegangen (Aizen und Harder 2009). Als Folge der Zerstörung von Lebensräumen, der Verwendung von Pestiziden, durch Krankheitserreger und dem Klimawandel (NRC 2007) oder eine Kombination dieser Faktoren (vanEngelsdorp und Meixner 2010).

In der gleichen Zeit hat der Anbau von Pflanzen zugenommen, die von der Bestäubung durch Insekten abhängig sind (Aizen et al. 2009). Es ist fraglich, ob eine ausreichende Anzahl von Bienenvölkern bereitgehalten werden kann, um die erwartete Nachfrage an Bestäubern zu befriedigen. Vor allem im Hinblick auf die erlebten erhöhten Verluste der US-Imker während der Winter 2006/2007 und 2007/2008 (vanEngelsdorp et al 2007;. VanEngelsdorp et al 2008).

Die mit einem als Colony Collapse Disorder (CCD) bekannten Zustand sterben, machen einen erheblichen Anteil an den Verlusten der letzten Überwinterungen in den USA aus (vanEngelsdorp et al. 2008). Während die Ursache von CCD nicht bekannt ist, sind vor allem Bienenvölker betroffen, die oft mit einer größeren Vielfalt und mit höhere Belastungen an Krankheitserregern als scheinbar gesunde Bienenvölker infiziert sind.

Dies deutet darauf hin, dass einige Faktoren oder eine Kombination von Faktoren die Bienen schwächen könnte und sie anfälliger für Infektionen macht (vanEngelsdorp et al. 2009a).

Eine Vielzahl von abiotischen und biotischen Faktoren können sich negativ auf die Fähigkeit der Bienen, Infektionen zu bekämpfen, auswirken. Einschließlich der Wechselwirkungen zwischen Krankheitserregern, Parasitierung mit Milben, schlechte Ernährung und subletale Exposition gegenüber Pestiziden (Johnson et al 2009;. VanEngelsdorp et al 2009a).

Systemische Pestizide wie Imidacloprid stellen einen neuen Weg der Exposition in Pollen und Nektar dar und haben nachweislich negative Auswirkungen auf die Lernfähigkeit bei erwachsenen Bienen (Decourtye et al. 2004).

Hier testen wir die Hypothese, dass die den subletalen Dosen an Schädlingsbekämpfungsmitteln ausgesetzten Bienen anfälliger für Krankheiten sind. Wir setzten die Bienenvölker dem Insektizid Imidacloprid in subletalen Dosen aus und setzten dann die schlüpfenden Bienen aus den Bienenvölkern dem Darmparasiten Nosema spp. aus. Davon zwei Arten: Nosema apis und Nosema ceranae. Von denen bekannt ist, daß sie die Gesundheit des Bienenvolkes beeinträchtigen (Higes et al 2008;. Kauko et al 2003). Die in dieser Arbeit verwendeten Pestizid-Dosierungen wurden unterhalb der Dosierungen gewählt, von denen bekannt ist, daß sie Auswirkungen auf die Langlebigkeit oder dem Verhalten bei der Nahrungssuche bei erwachsenen Honigbienen haben (Maus et al 2003.; Bonmatin et al 2007.; Deseneux et al 2007).

[B]Material und Methoden[/B]

Für 10 Wochen haben wir voll entwickelte Bienenvölker (30-40.000 adulte Arbeiterinnen) mit 5 und 20 ppb Imidacloprid ausgesetzt, indem den Bienenvölkern kleine mit dem Pestizid versetzte Fladen aus Proteinsupplementen bereitgestellt wurden. [Anmerkung des Übersetzers: Pollenersatz.]

Fünf und acht Wochen nach der Exposition – die Expositionsdauer beträgt damit etwa 1,5 bis 2,5 Generationen – wurden Brutwaben mit schlüpfender Brut ins Labor gebracht. Es wurden Gruppen von gerade geschlüpften, erwachsenen Bienen aus ausgewählten Bienenvölkern entfernt und entweder verwendet, um das Frischgewicht zu bestimmen – oder um gekäfigt und über die ersten zwei Tage des Erwachsenenlebens mit einer Suspension gefüttert zu werden, die Sporen des bekannten Bienenkrankheitserregers N. apis und N. ceranae enthielt. Zehn Tage später wurden die Bienen getötet und die Entwicklung der Nosema-Infektion bei den einzelnen Bienen bestimmt.

[B]Chronische Exposition von Bienenvölker mit Imidacloprid[/B]

Dreißig Bienenvölker wurden in dieser Studie verwendet und in drei Behandlungsgruppen von je zehn Bienenvölker aufgeteilt.

Die Bienenvölker wurden im April 2008 in fünf ungefähr 0,5 km voneinander entfernten Bienenständen gegründet – jeweils zwei Bienenvölker von jeder Behandlungsgruppe (insgesamt 6 Bienenvölker pro Bienenstand).

Dazu wurden Paketbienen mit einem Gewicht von 1,8 kg in eine fabrikneue Ausrüstung – Bienenbeute einschließlich Rahmen auf Kunststoff-Basis, mit Wachs beschichtet – installiert.

Alle Königinnen in dieser Studie stammen aus der gleichen genetischen Herkunft. Alle Bienenvölker wurden behandelt, um andere Schädlinge und Krankheitserreger zu begrenzen. Allen Bienenvölkern wurden die gleiche Mengen von Saccharosesirup gefüttert, bis im Mai natürliches Futter im Überfluss vorhanden war.

Das Verfahren bestand aus der Verwendung von unbehandelten Megabee® Proteinfladen (100 g) oder aus mit 5 und 20 ppb Imidacloprid versetzten Fladen, die durch Mischen sauberen  Materials mit Saccharose-Lösung mit den Proteinfladen hergestellt wurden.

Es wurden Proben der frisch behandelten Proteinfladen entnommen und auf den Imidaclopridgehalt analysiert, um eine ordnungsgemäße Lieferung der Zieldosis zu versichern. Anfang Mai 2008 erhielt jedes Bienenvolk vier 80-g Fladen pro Woche für 10 Wochen. Nicht verbrauchte Pastetchen wurden nach 7 Tagen entfernt und gewogen, um den Verbrauch zu messen und durch neue behandelte Protein-Fladen ersetzt.

Eine Woche nach dem zehnwöchigen Zeitraum der Fütterung wurden adulte Bienen und in den Zellen gespeicherter Pollen (”Bienenbrot”) gesammelt und auf den Imidaclopridgehalt hin analysiert. Die Proben (> 5 g) frisch geschlüpfter Bienen und Bienen zufälligen Alters aus jedem Bienenvolk des Experiments, sowie die Proteinfladen aus jeder Behandlungsgruppe wurden im USDA-AMS-Labor in Charlotte, NC auf Imidaclopridgehalt hin analysiert. Mittels GC/MS mit einem Limit der Nachweisgrenze von 0,1 ppb.

[B]Experimentelle Belastung der Bienen mit Erregern[/B]

Fünf Wochen nach der Exposition – im Juli 2008  – wurden eine einzige Brutwabe mit schlüpfenden Arbeiterinnen aus jedem der drei bis vier behandelten Bienenvölker entnommen und in einem Brutschrank bei 34 ° C über Nacht gehalten. Frisch geschlüpfte Bienen wurden am nächsten Morgen gesammelt und in Gruppen von 30 Bienen pro Käfig für die Nosema-Belastung aufgeteilt. Weitere 20 frisch geschlüpfte Bienen pro Volk wurden gewogen, um das durchschnittliche Bienengewicht zu bestimmen.

Ein Suspension mit Nosemasporen wurde hergestellt, indem der Mitteldarm von zehn Arbeiterinnen aus einem einzigen mit Nosema infizierten Bienenvolk genommen wurde. Die Därme wurden in 10 ml Wasser eingemaischt und die Gesamtzahl der Sporen mit den Methoden der Cantwell (1970) und einer Zählkammer bestimmt. Die Sporensuspension wurde dann für 10 min bei 3.000 Umdrehungen pro Minute zentrifugiert, der Überstand verworfen und das Sporenpellet mit einer Saccharose-Lösung 50:50-Volumen zu Volumen aufgelöst, um eine endgültige Sporenkonzentration von einer Million Sporen pro Milliliter Lösung zu erreichen.

Zehn Milliliter dieser Lösung wurde pro Käfig mit je 30 Bienen in den ersten zwei Tagen ihres Erwachsenenlebens gefüttert und nach vollständigem Verbrauch der 10 ml erhielt jede Biene eine ungefähre Dosis von 333.333 Sporen über 2 Tage.

Die so behandelten Bienen wurden für 12 Tage in Käfigen gehalten, getötet und für jede einzelne Biene mit einem Standard-Lichtmikroskop und einer Zählkammer nach den Methoden der Cantwell (1970) die Anzahl der Sporen bestimmt.

Die Daten über die Nosemasporen wurden vor der Analyse log. transformiert, um statistische Annahmen zu treffen. Die Mortalität wurde täglich überwacht und kein Käfig verlor mehr als 20% über 12 Tage. Am Tag 12 wurden zehn zufällig ausgewählte, lebende Bienen für die Sporenbestimmung ausgewählt, wobei jede Biene einzeln untersucht wurde. Ein zweiter Versuch wurde im August durchgeführt, mit acht Wochen Behandlung und dieses Mal wurde den schlüpfenden Bienen 10 ml Zuckerlösung gegeben, die entweder 0 (Kontrolle), 0,1 oder 1 Million Sporen pro Milliliter enthielten, um mögliche Auswirkungen der Impfdosis auf das Wachstum des Erregers zu erkunden.

Die Suspension mit Nosemasporen wurde mit den Bienen aus dem gleichen Bienenvolk hergestellt, das zuvor die Quelle war. Die Sterblichkeit in den Käfigen war im Durchschnitt weniger als 20% nach 12 Tagen. Die Proben der Nosemasporen-Suspensionen von beiden Terminen wurden auf Artenzusammensetzung mit etablierten molekularbiologischen Methoden analysiert (Chen et al. 2008) und es wurde festgestellt, dass vorwiegend N. ceranae entspricht. Aber eine schwache Bande N. apis wurde ebenfalls nachgewiesen, was auf eine gemischten Ko-Infektion der beiden Arten hinweist, die noch recht häufig vorkommt (Chen et al. 2008).

[B]Ergebnisse[/B]

Eine deutliche Erhöhung der Nosema-Wachstums war evident innerhalb der einzelnen Bienen, die in Bienenvölkern niedrigen, subletalen Dosen des Pestizids Imidacloprid ausgesetzt waren. Zwei Versuche wurden in diesem Experiment durchgeführt.

In der ersten Studie im Juli wurden zehn frisch geschlüpften Bienen aus jedem der drei Kontroll-Völker, vier Völkern – denen ein hohes Maß an Imidacloprid gefüttert wurde und zwei Völkern, denen Futter mit geringen Mengen an Imidacloprid (inkonsistente Entstehung von erwachsenen Bienen von Brutwaben in der niedrigen Gruppe führte in einem unausgeglichenen Design der Behandlung für diese Studie), wurden 1 Million Sporen pro Milliliter Sirup (ca. 333.333 Sporen pro Biene) gegeben und die Anzahl der Nosemasporen 12 Tage nach dem Auflaufen quantifiziert.

Bienen, die aus Völkern stammten, die einen hohe und niedrige Pegel von Imidacloprid hatten, wiesen eine höhere Anzahl von Nosemasporen aus als die Kontrollen (ANOVA, F = 7,34, df = 2, 70, P = 0,0013;. Abb. 1).

In der zweiten Studie, im August, wurden frisch schlüpfende Bienen aus neun verschiedenen Völkern, die sich von den Völkern des ersten Versuches (drei-Fütterungen mit einem hohen Grad von Imidacloprid, drei niedrige Imidacloprid und drei Kontrollvölkern) unterscheiden, wurden gesammelt.

Zehn Bienen aus jedem Käfig (Volk) wurden am Tag 12 auf die Anzahl der Sporen hin untersucht. Während das Vorhandensein von Sporen die erwartete Wirkung hatte, die Belastung mit Nosemasporen bei den mit Nosemasporen gefütterten Bienen zu erhöhen (ANOVA, F = 26,41, df = 2, 357, P <0,0001), zeigte sich kein Unterschied bei der letzten Sporezählung bei Bienen, denen verschiedenen Dosierungen von Nosema gefüttert wurden (Tukey-HDS-Test;. Abb. 2). Deshalb haben wir die Daten aus beiden Dosierungswiederholungen für die weitere Analyse kombiniert.

Bienen, die im Versuch 2 aus Bienenvölkern stammten, die chronisch Imidacloprid ausgesetzt waren, hatten eine höhere Anzahl von Nosemasporen 12 Tage nach dem Füttern von Nosemasporen als Bienen aus Kontrollvölkern, welche die gleiche Nosemasporenlösung bekamen, im Einklang mit den Ergebnissen aus Studie 1 (ANOVA, F = 14,85, df = 4, 355, P <0,0001; Abb. 3).

Unsere gesamte Völker-Stichprobengröße über die beiden Studien war bei den Kontrollen n = 6, niedrige n = 5 und eine hohe n = 7 verschiedene Völker der insgesamt 30 Kolonien getestet. Ein paar Völker verloren Königinnen und/oder besaßen nur begrenzt Brut, was die Aufnahme in den Laborstudien verhinderte.

Abbildung 1: Gesamtanzahl Nosemasporen in 12 Tage alten Bienen aus Bienenvölker, denen hohe, niedrige und keine Dosen  Imidacloprid gegeben wurden (Juli, Versuch 1). Unreife Bienen wurden aus den Völkern entfernt, erlaubt zu schlüpfen und mit Zuckerlösung mit 106 Nosema-Sporen pro Milliliter Sirup gefüttert. Die Spalten mit unterschiedlichen Buchstaben unterscheiden sich signifikant voneinander (Tukey HSD-Test P <0,05)

Abbildung 2: Gesamt-Sporenzahl in 12-Tage alten Bienen, gefüttert mit zwei verschiedenen Dosierungen Nosemasporen nach dem Schlupf. Die Spalten mit unterschiedlichen Buchstaben unterscheiden sich signifikant voneinander (Tukey HSD-Test P <0,05)

Abbildung 3: Gesamt-Sporenzahl in 12-Tage alten Bienen aus Bienenvölkern, denen hohe, niedrige und keine Dosen Imidacloprid gegeben wurden (August, Versuch 2). Die unreife Bienen wurden aus den Bienenvölkern entfernt, schlüpfen gelassen und mit Zuckerlösung mit bekannten Mengen von Sporen gefüttert (siehe Text für Details). Spalten mit unterschiedlichen Buchstaben unterscheiden sich signifikant voneinander (Tukey HSD-Test P <0,05)

Wir verifizierten die Pestizidbelastung der Bienenvölker durch die Messung des wöchentlichen Verbrauchs der behandelten Proteinfladen und durch die Analyse der Dosen von Imidacloprid in gespeichertem Bienenbrot und  Bienen zufällige Alters aus Bienenvölkern, die eine Woche nach der Einwirkzeit entnommen wurden (Tabelle 1).

Der täglich Proteinfladen-Verbrauch lag durchschnittlich bei 29,0 ± 0,84, 29,3 ± 0,78, bzw. 31,1 ± 0,85 g bei den Kontrollvölkern, 5 und 20 ppb Völkern,und unterschied sich nicht signifikant zwischen diesen (ANOVA, F = 0,83, df = 2, 7, P = 0,39).

Rückstände von Imidacloprid wurden in Bienenbrot und Bienen gefunden und erhöhte sich in direktem und erwarteten Verhältnis der Konzentrationen in den behandelten Proteinfladen (Tabelle 1).

Wir fanden auch Spuren von Imidacloprid in aus Kontroll-Bienenvölker gesammelten Bienen und im Bienenbrot.

Diese Imidacloprid-Exposition in unseren Kontrollen können die Folge von Bienendrift zwischen den experimentellen Bienenvölkern sein und/oder die Exposition bei der Nahrungssuche auf behandelten, landwirtschaftlichen Kulturen in der Nähe.

Frisch geschlüpfte Bienen wurden auf Imidacloprid negativ getestet und Bienen aus den höheren 20-ppb Pestizidbelasteten Völkern wurden deutlich leichter in der Juli-Studie (Tabelle 1). Ähnliche Effekte der Gewichtsreduzierung wurden bei Bienenköniginnen dokumentiert, die anderen Pestiziden ausgesetzt waren: Coumaphos (Pettis et al. 2004).

Bienen, die in Bienenvölker aufgezogen wurden, die Imidacloprid ausgesetzt waren und Saccharose-Lösungen mit Nosema-Sporen dosiert gefüttert wurden, hatten signifikant höhere Nosema-Infektionen als im Vergleich die Bienen aus den Kontrollbienenvölkern (Abb. 1 und 3). Die Konzentration von Imidacloprid der den Bienenvölkern zugeführten Proteinfladen hatte keinen Effekt auf die endgültige Anzahl Nosemasporen bei 12-Tage alten Bienen. Ebenso hat die Dosis von Nosema-Sporen, die den geschlüpften Bienen verabreicht wurden (0,1 oder 1 Million Sporen pro Milliliter Saccharose Wasser) die Geamtsporenzahl bei 12-Tage alten Bienen nicht verändert (Abb. 2).

Die Gruppe von 30 Bienenvölkern, welche die Bienen für die Versuche stellten, waren bei guter Gesundheit, wie anhand des niedrigen Befalles mit Varroa und anderen Krankheiten zu sehen war. Nur drei Völker wurden zu Beginn des Versuches positiv auf Nosema getestet. Und diese Völkern wurden aus den Versuchen ausgeschlossen.

Am Ende der zehn Wochen, wurden 8 der 30 Völker positiv auf Nosema getestet, aber es war überraschenderweise keine Verbindung zwischen Nosemainfektion und Imidaclopridbehandlung wie im Laborversuch vorhergesehen würde. Drei Kontrollen, drei 5 ppb und zwei 20 ppb Völker waren Nosema-positiv, mit einer durchschnittlichen Sporenzahl von 4,3, 2,9 und 0,5 Millionen Sporen pro Biene. Die Varroamilbenzahlen waren niedrig mit einer durchschnittlichen Zählung von 0,36 Milben je 100 Bienen. Weit unter den Schadschwellen, die von fünf bis zehn Milben pro 100 Bienen reichen. 27 von 30 Völker wurden positiv getestet, wobei 300 Bienen verwendet wurden (Lee et al. 2010). In keinem der Völker wurden Tracheenmilben gefunden.

[B]Diskussion[/B]

Wir zeigen eindeutig eine Wechselwirkung zwischen der subletalen Exposition gegenüber Imidacloprid im Bienenvolk und der Sporenproduktion des Bienendarmparasiten Nosema bei einzelnen Honigbienen.

Zwei ähnliche Studien sind soeben erschienen, in denen die einzelne Bienen mit Imidacloprid, Fipronil oder Thiacloprid direkt behandelt werden und sie dann mit Nosema mit ähnlichen synergistische Wechselwirkung zwischen Nosema und Pestizidbelastung (Alaux et al 2010..; Vidau et al 2011) belastet.

Unsere Studie unterscheidet sich in einigen wichtigen Punkten:

(1) Unsere Studie untersucht die subletale chronische Exposition von ganzen Bienenvölkern statt dem direkten Kontakt im Labor,

(2) Es konnten keine Imidacloprid-Rückstände in den frisch geschlüpften Arbeiterinnen gefunden werden (Tabelle 1),

(3) unsere Testbienen konnte nur mit Pestiziden bei Larvalentwicklung belastet werden, und damit

(4) Die Pestizidbelastung der getesteten Bienen konnte daher nur indirekt über den Futtersaft der Ammenbienen kommen (Winston 1987), die dem Imidacloprid-Spike-Protein bei der Nahrungsaufnahme exponiert waren.

[U]Wir können nur spekulieren, warum die subletale Exposition in Futtersaft der Larve zu einer erhöhten Sporenproduktion bei den erwachsenen Bienen führte.[/U]

Da die Infektion mit Nosema im Mitteldarm initiiert wird, ist es möglich, daß der Mitteldarm im Larvenstadium in irgendeiner Weise verändert oder geschwächt wurde, was dann zu einer erhöhten Nosema-Infektion bei erwachsenen Bienen führt. [B]Vidau et al. (2011)[/B] konnten keine Änderung im Pestizid-Entgiftungs-System bei erwachsenen Bienen nachweisen – dennoch fanden sie eine Zunahme der Mortalität bei erwachsenen Bienen, wenn Pestizide und Nosema kombiniert wurden. [B]Alaux et al. (2010)[/B] zeigten, daß eine Ko-Exposition gegenüber Imidacloprid und Nosema die Bienen schwächten, zeigten aber auch einen Trend zu einem leichten Rückgang der Sporenproduktion bei Pestizidbelastung.

Einzelne Bienen in unserer Studie zeigten einen deutlichen Anstieg der Nosemasporenproduktion im Labor, aber das Muttervolk zeigte keine Erhöhung von Nosema im Laufe der Zeit. Unser Verständnis von N. ceranae im Bienenvolk ist noch sehr begrenzt weil die Zählung von Sporen im Volk noch sehr variabel ausfällt.

Vielleicht ist die Sporenproduktion nicht der richtige Weg, um eine N. ceranae Infektion zu bemessen, wie es immer der Fall bei N. apis gewesen ist?

[U]Zusammengenommen zeigen diese [B]drei[/B] Studien zeigen deutlich den Synergismus zwischen Pestiziden und Nosema.[/U] Die aktuelle Studie, mit der robusteren chronischen subletalen Pestizidbelastung auf Ebene des Bienenvolkes, [B]zeigt deutlich, dass solche Interaktionen in der realen Welt möglich sind, nicht nur im Labor[/B]. Weitere Forschung ist nötig, um die zugrunde liegenden Mechanismen von Pestizid-Pathogen-Interaktionen zu verstehen. Dies gilt besonders für unsere Studie bei dem Versuch zu bestimmen, wie das Pestizid im Bienenvolk zirkuliert, die Ammenbienen belastet, und in welcher Höhe die Larven in diesen Völkern tatsächlich belastet wurden. Das Pestizid wurde zu gleichen Teilen zwischen den beiden Dosierungen verbraucht und die Ammenbienen enthielten das Pestizid, aber die Pharmakokinetik innerhalb des Bienenvolkes muß noch bestimmt werden.